СТАТЬЯ МОСКВИНА О КОНКУРЕНЦИИ РАСТЕНИЙ ЗА НАСЕКОМЫХ-ОПЫЛИТЕЛЕЙ В РАЗНЫЕ СЕЗОНЫ

Предлагаем читателям перевод очень важной статьи о взаимоотношениях цветковых растений и насекомых-опылителей в Канаде. Выводами из этой статьи я пользовался при написании своего обзора по проблеме биологического значения окраски цветка и при объяснении особенностей преобладающей окраски цветков в разные сезоны. Очень благодарен энтомологу Григорию Станиславовичу Ерёмкину за этот аккуратный и вдумчивый перевод. Рад, что эта статья будет в Интернете вместе с моими работами по цветку.

  Ю. Насимович

Mosquin T.

1971

Competition for pollinators as a stimulus for the evolution of flowering time

Oikos. Vol.22. N3. P.398-402

Перевод с английского Г.С. Ерёмкина

КОНКУРЕНЦИЯ ЗА ОПЫЛИТЕЛЕЙ В КАЧЕСТВЕ ПРИЧИНЫ ЭВОЛЮЦИИ ВРЕМЕНИ ЦВЕТЕНИЯ

Фёдор Москвин

Институт исследования растений, Департамент сельского хозяйства, г. Оттава

Oikos 22: 398-402.
Копенгаген

Резюме автора на русском языке

Исследовали активность насекомых-опылителей в зависимости от фенологии цветения растений в районе Банф (Альберта) в 1968г. С момента таяния снега (в начале мая) до конца мая насекомые встречались в большом количестве, и среди опылителей возникла конкуренция из-за пыльцы и нектара, так как цветущих растений было немного. Затем, в начале июня начинают цвести некоторые "изобильные" виды с большим количеством цветов (Salix spp. и Taraxacum officinale L.), создавая неограниченные запасы пыльцы и нектара. Насекомые-опылители начинали избегать весенние цветы, привлекаясь к этим "изобильным" видам. Предполагается, что при цветении этих "изобильных" растений естественный отбор стимулирует эволюцию видов, цветущих раньше или позднее "изобильных" растений и конкурирующих с последними из-за насекомых-опылителей. Установлено, что весной насекомые конкурируют из-за цветов, но в период цветения изобильных цветами растений (в течение всего лета) цветы конкурируют из-за насекомых-опылителей.

1. Введение

Общеизвестно, что разные виды растений цветут в разное время. В регионах с умеренным климатом, цветение, как правило, начинается ещё до того, как закончатся весенние снегопады; у ряда видов оно продолжается до поздней осени. Время цветения многих видов перекрывается, но в разной степени. В данной статье рассматриваются некоторые аспекты обилия и поведения насекомых-опылителей, а также воздействие этого фактора на ширину расхождения растений по фенологии цветения. Идея представленного исследования возникла во время полевого изучения активности опылителей в разные фазы фенологии цветения насекомоопыляемых видов в долине реки Лук в Банфском национальном парке (Альберта, Канада) в течение весны и лета 1968 года.

Основной тезис, рассматриваемый в работе, - то, что принципиальной направляющей силой, вызывающей расхождение во времени цветения разных видов растений в природе, является различная способность растений конкурировать в смысле предоставления доступных для опылителей ресурсов. Когда два вида вступают в прямую конкуренцию за опылителей, один из них часто оказывается более успешным, чем другой для конкретной группы насекомых (или для наиболее распространенных насекомых в данной местности). Цветы более слабого конкурента, которые открываются на "пике цветения" более эффективного, как правило, остаются непосещенными, а в естественный отбор выступают те его генотипы, которые цветут в иное время (такой отбор может также способствовать самоопылению или агамоспермии).

2. Материал и методы

В общей сложности около 2600 человеко-часов (два или три наблюдателя) было израсходовано в области изучения взаимодействия цветов и опылителей, начиная 9 мая и заканчивая 4 сентября 1968 года. Это количество человеко-часов - не включает в себя дождливые или очень жаркие дни, когда большинство насекомых мало активно в смысле посещения цветов. На такие дни пришлось около одной трети лета. Наблюдения обычно начинались в 8 часов утра и заканчивались между 5 и 6 часами вечера. Два наблюдателя работали в полевых условиях более или менее одновременно.

Сбор посещавших цветки насекомых для определения проводился непосредственно или при помощи эксгаустера (аспиратора).

Определение доступности нектара и пыльцы в цветах у каждого изученного вида цветущих растений проводилось в поле при помощи бинокулярного микроскопа. От 10 до несколько десятков цветов в зрелом возрасте, а также в состоянии расцветания и старения, были разрезаны и тщательно рассмотрены. Точные детали строения пыльников были описаны в рамках другого проекта по биологии опыления. Тщательными наблюдениями собраны сведения по особенностям посещения насекомыми цветов (например, направленный или случайный характер сбора пыльцы, наличие нанесения увечий цветку и т. д.). В записях фиксировались также данные о порядке предоставления и о количестве собранной пыльцы. Таким образом получено более или менее точное (хотя, возможно, и субъективное) знание о наличии и относительном обилии пыльцы и нектара у всех видов растений, которые были вовлечены в исследование. Образцы всех изученных видов растений хранятся в гербарии Научно-исследовательского института растений Департамента Сельского хозяйства в Оттаве (DAO); собранные экземпляры насекомых - переданы в Канадскую национальную коллекцию насекомых (CNC), находящуюся в Научно-исследовательском институте энтомологии, Департамента сельского хозяйства, также в Оттаве.

3. Результаты

Леса в долине реки Лук, протекающей по низменности Боу в районе исследования - относительно редкостойны, с большим количеством травянистых полян и значительно нарушены в результате пожаров, кормовой активности лосей и хозяйственной деятельности человека. Преобладающие деревья - Pinus contorta Loudon и Populus tremuloides Michx.(с примесью Picea engelmanni Parry и - во влажных понижениях, Populus balsamifera L.).

Таксоны, перечисленные в таблицах 1 и 2, включают в себя практически все весенние энтомофильные виды региона, которые имеют "пиковые периоды" цветения до 15 июня. Эти таксоны производят почти все ресурсы пыльцы и нектара, которые используют насекомые-опылители в этой области между временем снеготаяния и серединой июня. Шесть из этих таксонов, Primula mistassinica, Arctostaphylos uva-ursi, различные виды Salix, Androsace chamaejasme, Dodecatheon radicatum и Taraxacum officinale, достаточно широко распространены и цветут примерно в одно и то же время. Таким образом оказалось возможно провести сравнительные наблюдения за конкуренцией растений за опылителей. Остальные перечисленные таксоны были либо редкими, либо очень локально распространёнными в изученной местности. Однако, они тоже включены в таблицы, чтобы показать характер их системы размножения, а также потому, что их фенология и биология опыления позволяют интерпретировать деятельность опылителей на основных видах.

Было обнаружено, что в Банфской области могут быть выделены три или четыре пересекающиеся, но отличимые стадии конкуренции опылителей за цветы. Эти стадии сменяют друг друга по мере развития весеннего сезона. Основные особенности выделенных четырех стадий - следующие.

1 стадия.

Со времен таяния снега до 10 июня. Цветут лишь несколько насекомоопыляемых видов растений, и опылители, как правило, конкурируют за сравнительно скудные ресурсы нектара и пыльцы.

2 стадия.

Примерно с 5 июня по 3 июля. Начинается обильное цветение нескольких таксонов растений, которые называются здесь "изобильные" виды (см. ниже). Практически все опылители явно предпочитают использовать почти неограниченные ресурсы этих растений перед всеми другими видами, произрастающими в окрестностях.

3 стадия.

Примерно с 28 июня по 1 сентября. Цветут многие десятки видов растений, которые растут в различных местообитаниях по всей долине. Нектар и пыльца имеются в изобилии, но опылителей относительно мало. Почти все энтомофильные виды растений конкурируют за опылителей.

4 стадия.

С начала сентября до конца цветения. Предполагается, что опылители конкурируют за дефицитные ресурсы нектара и пыльцы (качественных полевых данных нет).

На 1-й стадии кажется очевидным, что спрос нектара и пыльцы насекомыми много превышает их предложение растениями. Это было видно по локальному обилию различных опылителей на доступных видах растений, по активному поведению некоторых насекомых, особенно шмелей, связанному с поиском цветов и, в некоторых случаях, по их интенсивной, даже неистовой деятельности (особенно на Dodecatheon). Это было обычным явлением. Например, легко можно было увидеть насекомых, посещающих Salix, Dodecatheon и Arctostaphylos, у которых большинство цветов были повреждены или изуродованы шмелями, но несли много свидетельств повторных посещений насекомыми. Полевое исследование цветов этих растений под бинокулярным микроскопом показало, что большая часть нектара и пыльцы была собрана. В это время (конец мая - начало июня) было относительно легко собрать опылителей, даже если количество цветущих растений было небольшим. Затем, в течение недели начиная с 5 июня (начало 2-й стадии), быстро вступил в цветение ряд "изобильных" (CS) видов. Наиболее распространенным из них был обыкновенный, или лекарственный одуванчик (Taraxacum officinalе). Большие популяции этого вида стали аспектировать на лугах, полянах и обочинах дорог. Кроме того, по всей низменности вдоль реки Лук стал обильно цвести ряд видов ив (род Salix). Важно отметить, что в пределах недельного периода Taraxacum или Salix начали цветение в такой степени, что предложенные ими запасы пыльцы и нектара стали практически неисчерпаемы. Эти "изобильные" виды характеризуются следующим сочетанием особенностей: они многочисленны, их цветы душисты и предлагают нектар или пыльцу в таком изобилии и таким удобным способом, чтобы весь широкий спектр опылителей предпочитал посещать их, а не все другие виды растений, имеющихся в районе. В случае Taraxacum соцветия имеют дополнительную привлекательную особенность: внешнее кольцо венчиков интенсивно отражает ультрафиолетовый свет (Мазохин-Поршняков, 1969; Москвин, неопубликованные данные).

Таблица 1.
Селекционные системы, ресурсы пыльцы и нектара, главные опылители весенних энтомофильных растений в Банфской области в 1968 году

Примечание {1}: растения этого вида широко распространены в районе исследований; однако его цветки не содержали никаких очевидных привлекательных элементов, которые могли бы быть использованы насекомыми.

С началом цветения Taraxacum и Salix, популяции Dodecatheon, Primula, Androsace и Arctostaphylos остались практически без опылителей которые теперь, вероятно, все перешли на использование предложений от "изобильных", Taraxacum и Salix. Далее, в конце июня, когда цветение Taraxacum и Salix пошло на убыль, возникает ещё один вид конкуренции (3-я стадия). Она связана с тем фактом, что в то время максимума цветения Taraxacum и Salix зацветают десятки видов других растений в различных местах обитания. Таким образом, после 30 июня становится трудно найти большое количество опылителей на любом из них. Предполагается, что теперь опылители широко рассеяны по местности. Такое положение дел продолжается, с некоторыми исключениями, до самого момента прекращения наблюдений (начала сентября). 3-я стадия - это "летнее состояние", при котором до нескольких десятков видов растений одновременно находятся в состоянии активного цветения, и почти все они содержат большие запасы нектара и пыльцы, которые часто остаются не найденными насекомыми. Например, у Menziesia alabella A. Grey - очень обычного кустарника, произрастающего в густых средневозрастных ельниках (Picea engelmanni), - цветки были на 1/2-1/4 заполнены нектаром (хотя он легко доступен). Наблюдая в течение многих часов за большими популяциями этого растения, лишь изредка (два или три раза) шмели и другие насекомые были замечены за посещением его цветков. Обилие несобранного нектара было найдено также в цветках многих цветущих летом видов, таких как Fragaria virginiana, различные Vaccinium, Oxytropis, Astragalus, Castilleja miniata Douglas, Potentilla gracilis Douglas, Epilobium angustifolium L. и другие.

4. Обсуждение

Условия, благоприятствующие сдвигам во времени цветения, естественно, варьируются в зависимости от численности опылителей и особенностей конкуренции за них, которая существует между растениями. Естественный отбор будет особенно эффективным в принуждении к сдвигам в присутствии одного или нескольких "изобильных" видов. В Банфской области такой отбор, по-видимому, сильно действует в начале лета, период обильного цветенияк Taraxacum и Salix. Предполагается, что "изобильные" виды заставляют цветущих слабых конкурентов сдвигать "пики цветения" раньше или позже, чем их собственные. Ещё один эффективный способ избежать давления отбора, создаваемого наличием "изобильных" видов, - отказ от перекрёстного опыления и переход к самоопылению или апомиксису. Понятно, что могут быть и другие причины для эволюции форм размножения.

Таблица 2.
Фенология продукции пыльцы и нектара у раннецветущих растений Банфской области в 1968 г.

Как кажется, мало кто сомневается в том, что на протяжении всего лета причиной периодических явлений в жизни популяций растений является конкуренция за сравнительно дефицитный ресурс опылителей. Такая конкуренция широко распространена в природе. Например, Б. Хокинг (1968) в своих исследованиях взаимодействия насекомых и -цветущих растений крайнего севера Канады обнаружил, что "существует конкуренция среди растений за опылителей, а не среди насекомых-опылителей за нектар". В это время года большое разнообразие цветущих видов и селекционных систем присутствует в широком ассортименте и во многих местах обитания. Что может иметь последствия для механизмов размножения растений при большом запасе пыльцы и нектара, в сочетании с относительным дефицитом опылителей? Одним из решений проблемы дефицита опылителей являются попытки избежать конкуренции при помощи развития специализированных цветов. Это произошло, например, у Oxytropis и Castilleja; оба этих растения богаты нектаром, но могут быть опылены только длиннохоботными пчелами, бражниками или колибри. Крупные специализированные цветы будут давать особые преимущества длиннохоботным опылителям и, таким образом, привлекать внимание таких животных. Вторым способом решения проблемы - было бы уменьшение потребности в перекрёстном опылении, переход к самоопылению или апомиксису. Третье решение - наращивание эффективности конкуренции, а следовательно - обеспечивать обильное цветение или иным образом становиться более заметным для опылителей, в то же время предлагая большие запасы легкодоступного нектара или большое количество пыльцы. Все три этих решения проблемы дефицита опылителей встречаются у растений Банфской области во время 3-ей стадии (хотя, как было указано выше, наличию определенной структуры цветков у некоторых видов, вероятно, есть и другие объяснения).

В Банфской области одним из основных "изобильных" видов растений является искусственно интродуцированный Taraxacum officinale. Кажется очевидным, что до момента его вселения только различные виды ив (Salix) играли роль "изобильных". Вполне вероятно, что вместе Taraxacum и Salix лишь незначительно увеличивают давление на слабых конкурентов (если вообще рост давления "замечается" ими). Скорее всего, их положение в современной ситуации мало отличается от прежней. Так как Salix и Taraxacum производят нектар и пыльцу в большом изобилии, а сами их популяции - велики, эти растения, по всей видимости, испытывают лишь небольшое давление отбора, не способное изменить фенологию их цветения. В противоположность им, у слабых конкурентов, давление отбора, влияющее на фенологию цветения, сильно. Кроме того, так как Taraxacum является во многих регионах апомиктическим растением (Фрикселл, 1957). Это отмечено и в Банфской области, где одуванчик даёт жизнеспособные семена и будучи изолирован от насекомых (Москвин, неопубликованные данные). Данное обстоятельство так же показывает, что у него отсутствует явный механизм реакции на отбор с участием опылителей.

Значительный теоретический интерес представляет тот факт, что у весенних видов, цветущих раньше "изобильных", есть генетическая система, обеспечивающая большие возможности для перекрёстного опыления (Москвин, 1966), а следовательно, - для создания и поддержания высокого уровня гетерозиготности. Эти раннецветущие виды являются либо двудомными, гетеростиличными, несамоопыляемыми или функционально двудомными, либо они имеют несколько этих свойств (см. таблицу 1). Arctostaphylos и Calypso - самоопыляемые растения (Москвин, 1970 и его же неопубликованные данные), но у них часто происходит и перекрёстное опыление, поскольку они посещаются шмелями. В то же время, механизмы, содействующие гомозиготности (такие, как самоопыление) практически отсутствуют у весенней флоры. По-видимому, это - не случайно. Можно считать установленным фактом, что компоненты генетических систем весенних растений обладают гибкостью и могут эффективно реагировать на отбор, используя преимущество обилия опылителей, доступных в это время года.

Одним из факторов, который будет влиять на модель конкуренции во взаимодействии между цветами и насекомыми, является постоянство привязанности к цветкам у пчёл. Это явление обсуждается В. Грантом (1950); оно означает, что как только пчела привыкает к посещению цветков одного вида растения в какой-либо области, она будет продолжать посещать именно этот вид и игнорировать цветки других видов, растущих поблизости. Чем больше постоянство привязанности к цветкам, тем меньше вероятность того, что конкуренция растений за опылителей приведёт к расхождению во времени цветения (так как "постоянному" опылителю трудно отказаться от одного вида для перехода к другому). Домашние медоносные пчёлы сильно привязываются к цветкам определённых видов, в то время как шмелям и большинству диких пчел это свойственно в меньшей степени. Медоносные пчёлы - отсутствовали в районе наших исследований в Банфской области. Шмели и дикие пчёлы - по нашим наблюдениям - часто посещали несколько видов растений во время одного кормового полёта, хотя и проявляли сильную привязанность в ситуации, когда "изобильные" виды обеспечивали обильное вознаграждение.

Отказ от одного источника нектара или пыльцы ради другого - был описан Дж. Б. Фри (1968) при взаимодействии между одуванчиком и яблоней, одуванчиком и сливой в коммерческих садах Англии. В статье с описанием результатов конкуренции различных видов растений за опыление дикими пчёлами рода Megachile в южной части провинции Альберта, Хоббс и Лилли (1954) утверждают, что "предпочтительный источник нектара и пыльцы в начале сезона может быть оставлен ради другого источника позже". Цитируемый источник показывает, что дикие пчёлы имеют сильные предпочтения, но они в значительной мере зависят ещё от расстояния между гнездом пчелы и источником нектара или пыльцы. Таким образом, общая модель в дикой природе, вероятно, такова: пчёлы, как правило, относительно легко меняют кормовые предпочтения и это явление способствует расхождению растений в сроках цветения.

Кажется разумным, что виды растений, цветущие осенью, могут находиться под давлением отбора, который заставлял бы их цвести позже. Опылители в это время часто бывают очень заметны и активны; они должны будут активно конкурировать за те немногие виды растений, которые ещё цветут в это время. Однако модели отбора здесь более сложны, чем при раннем цветении (в связи с тем, что нужно застраховать созревание семян до гибели растения от морозов). Так как наблюдения в Банфской области были прекращены 4 сентября, никаких определённых выводов относительно этого не может быть сделано.

Наличие больших запасов несобранного нектара у многих видов растений в летние месяцы наводит на мысль о том, что существует открытая ниша для появления новых видов опылителей или роста популяций уже существующих.

5. Благодарности

Автор выражает признательность д-ру Б. Франктону, д-ру П. Г. Кевану, д-ру Д. Б. О. Сэвилу и д-ру E. Смоллу из нашего института, любезно прочитавшим эту статью и предложившим полезные замечания. Кроме того, я благодарен многим сотрудникам Научно-исследовательского института энтомологии Департамента сельского хозяйства в Оттаве за помощь в определении разных насекомых.

Литература

• Фри Дж. Б., 1968. "Одуванчик, как конкурент фруктовых деревьев при привлечении пчёл". // "Журнал прикладной экологии", N 5. С. 169-178.
• Фрикселл П. А., 1957. "Способы размножения высших растений". // "Ботаническое Ревю", N 23. С. 135-233.
• Грант В., 1950. "Постоянство привязанности к цветкам у пчёл". // "Ботаническое Ревю", N 16. С. 379-398.
• Хоббс Г. А. и Лилли С.Е., 1954. "Экология видов Megachile Latreille в смешанных прериях Южной Альберты со специальным анализом опыления ими люцерны". // "Экология", N 35. С. 453-462.
• Хокинг Б., 1968. "Взаимодействие насекомых и растений в высокой Арктике со специальным анализом нектара". // "Oikos", N 19. С. 359-387.
• Мазохин-Поршняков Г.А., 1969. "Зрение насекомых". Издательство "Пленум". Нью-Йорк. 306 стр.
• Москвин Ф., 1966. "Репродуктивная специализация, как фактор эволюции Канадской флоры". // "Эволюция Канадской флоры". / Ред. Р.Л. Тейлор и Р.А. Людвиг, Издательство Университета Торонто. 137 стр.
• Москвин Ф., 1970. "Репродуктивная биология Calypso bulbosa (Orchidacae)". // "Канадский полевой натуралист", N 84. С. 291-296.

Рукопись получена в январе 1971 года, прислана из научно-исследовательского института растений, N775.

ПОДЕЛИТЬСЯ: